“Mononoke: Yağmurda Hayalet” serisindeki heyecan dolu karşılaşmanın hemen ardından, İlaç Satıcısı (Hiroshi Kamiya) Öoku’nun iç mekanlarında yeniden görünmektedir. İçeriye dair daha önce yaşanan olayların ardından her şey değişim göstermiştir. Seçkin bir aileden gelen Otomo Botan (Haruka Tomatsu), Utayama’nın yerine yeni yönetici olarak atanarak, disiplin ve dengeye dayalı katı bir yönetim anlayışı benimsemeye başlar. Bu durum, daha önce imparator (Miyu Irino) tarafından ayrıcalıklı bir şekilde muamele gören deneyimli cariye Fuki (Yoko Hikasa) ile aralarındaki gerginliği artırmaktadır. İkisi arasındaki anlaşmazlık her geçen gün daha da büyümektedir. İmparatorun eşi İmparatoriçe Yukiko’nun (Atsumi Tanezaki) yeni doğmuş bebeği için bir koruyucu belirleme süreci başlarken, beklenmedik bir gelişme Fuki’nin durumunu birdenbire alt üst eder. Kıdemli konsey üyesi Ootomo (Kenyu Horiuti) tarafından bir tehdit olarak görülen “istenmeyen bir çocuk” doğurduğu için Fuki, iktidardaki kişilerin planladığı bir komplonun hedefi haline gelir. Çatışan menfaatler ve “yangını söndürme” girişimleri hızlı bir şekilde kontrol dışı bir hale dönüşür. Aynı zamanda, insanların kendiliğinden yanıp kül olmasına yol açan garip bir sürecin başlangıcı meydana gelir. İlaç Satıcısı, bir Mononoke’nin niyetlerinden şüphelenir ve onu kontrol altına almak için harekete geçer. Fakat, gruplar halinde hareket ediyormuş gibi görünen gizemli ve sürekli değişen bir tehdit ile karşılaşır. Aslında, bu sıradışı varlıklar Ateş Sıçanı’nın (Hinezumi) çocuklarıdır. Onlar yalnızca insanlara saldırmakla kalmaz, aynı zamanda annelerini de arayış içerisindedirler. Ancak anne, görünmekte istememektedir. Ateş Sıçanı’nın neden yenidoğanlara zarar vermek istediği nedir? Onu acı içinde bırakacak trajedi ne olabilir? İlaç Satıcısı, Mononoke’yi ortadan kaldırmak için gereken “Form”, “Gerçek” ve “Sebep” adlı üç öğeyi bulmak amacıyla Öoku’nun derin karanlıklarına inmeye karar verir.